Используя метод мозгового штурма, команда из шести игроков — «знатоков» — ищет в течение одной минуты правильный ответ на любой заданный телезрителями вопрос. За правильный ответ очко получает команда знатоков, за неправильный же очко получают их противники — команда телезрителей. Побеждает команда, первой набравшая шесть очков.
Телеигра была создана режиссёром Владимиром Ворошиловым и редактором Наталией Стеценко в СССР. Первый выпуск передачи вышел в эфир 4 сентября 1975 года. Правила игры в первые годы существенно отличались от нынешних. «Что? Где? Когда?» очень быстро стала настолько популярной, что кроме оригинальной телевизионной игры, появилась её спортивная версия. Наибольшую популярность игра получила в русскоязычной среде. Выходит на Первом канале (ранее на Первой программе ЦТ, 1-м канале Останкино и НТВ). В 1994 году на 1-м канале «Останкино» транслировалась с сурдопереводом. В настоящее время старые эфирные записи часто показывают по каналу «Ностальгия».